Già Palazzo Brancaleoni nel XIV secolo, ristrutturato da Francesco di Giorgio Martini su commissione di Federico da Montefeltro e trasformato dal Genga nel XVI secolo: le spaziose sale che fanno corona al Cortile d'Onore costituirono l'abituale dimora dei Duchi, confermando il ruolo centrale di Casteldurante nel Rinascimento. Dopo aver posto la prima pietra per fondare la Biblioteca nel 1607, lo stesso Francesco Maria II della Rovere soggiornò a lungo nella dimora durantina, ove morì nel 1631. Sede del Museo Civico e della Biblioteca